Эволюция полового размножения мшанок отряда Cheilostomata: Bryozoa: Gymnolaemata

Одним из важнейших эволюционных приобретений в истории Eucaryota явился половой процесс. Реализуясь в форме полового размножения, он является обязательным этапом в жизненных циклах большинства Metazoa и 99% беспозвоночных животных, причем для подавляющего большинства это единственный способ воспроизведения (Варне и др., 1992). Половое размножение включает в себя гонадои гаметогенез, оплодотворение и эмбриогенез н, во многих случаях, вынашивание. При принципиальном сходстве этнх компонент у разных групп Metazoa, каждая из них демонстрирует большое количество вариантов, в виде которых она осуществляется. Данное многообразие свидетельствует о том, что половой процесс в целом, и половое размножение, в частности — субъекты эволюции. Разнообразны- (I) источники, способы, время закладки и окончательной локализации гонад, а также их сочетания (однопо-лоегь/гермафродитизм) — (2) варианты развития и строения гамет- (3) локусы, время и способы оплодотворения- (4) выводковые структуры и способы вынашивания- (5) типы эмбриогенеза и личинок (Adiyodi, Adiyodi, 1983, 1989, 1990; McEdward, 1995; Дроздов, Иванков, 2000 и др.).

Перечисленные особенности полового размножения, существующие в различных комбинациях, характеризуют разные репродуктивные стратегии, под которыми традиционно понимается весь комплекс особенностей половой репродукции, характерный для данного вида или группы видов (Ивапова-Казас, 1995; Касьянов, 1989). Касьянов (1989) также выделяет личиночные (планктотрофную и лецитотофную) и эмбриональные (лецитотрофную и плацентарную) репродуктивные стратегии.

Организмы с разными репродуктивными стратегиями характеризуются различной производительностью гонад, включая количество и свойства гамет, количество ресурсов, доступных для каждого потомка, а также продолжительность оогенеза, эмбриогенеза и личиночного нериода. Таким образом, репродуктивная стратегия может рассматриваться, как одна из составляющих экологической стратегии вида, которая, кроме того, включает в себя особенности существования и расселения личиночных и взрослых стадий, освоения ими экониш, плотности и долговечности популяций и эффективность эксплуатации ресурсов (Пианка, 1981; Касьянов, 1989).

Однако каковы были предпосылки, причины и следствия возникновения различных репродуктивных стратегий? Каковы были тенденции в эволюции их основных составляющих: гаметогенеза, оплодотворения и заботы о потомстве? Могут ли данные о половом размножении быть использованы для восстановления эволюционной истории групп организмов?

Да, могут. Более того, изучение полового размножения и его эволюции является одним нз широко применяемых инструментов познания исторического прошлого организмов, поскольку затрагивает критический аспект их существования — воспроизведение себе подобных. Насколько успешно размножение, настолько успешен организм. Половое размножение эволюционировало вместе с организмами, оставаясь неизменным в главном, и активно меняясь в деталях. Поэтому характер размножения сочетает в себе как крайне консервативные, так и продвинутые признаки, будучи, кроме того, теснейшим образом связанным с экологическим стратегиями — в первую очередь, числом потомков, личиночными тинами и расселением, а значит — видообразованием. Таким образом, изменения в половом размножении непосредственно отражаются на эволюционной судьбе организмов. Коль скоро основная задача зоологии состоит в изучении разнообразия, истории развития и взаимоотношений между животными, то роль исследований эволюции полового размножения является чрезвычайно важной.

Количество подходов к изучению эволюции грунп организмов ограничено. Исследования, проводящиеся в рамках традиционной морфологической методологии, как правило, сводятся к сравнительному анализу морфологии половых систем, на основании которого реконструируется их эволюция и филогения групп-носителей. Большое количество исследований посвящено также сравнительной морфологии гамет н вынашивающих структур, феноменологии гаметогенеза и оплодотворения. Однако работы, с использованием комплексного подхода, объединяющего данные о различных аспектах размножения, остаются редкими, сводки же по размножению большинства групп беспозвоночных страдают от крайней неполноты и фрагментарности, а также отсутствия свежих данных. Более того, эволюция полового размножения реконструируется преимущественно на основе изучения современных форм.

Ярким примером тому являются мшанки (тип Bryozoa Ehrenberg, 5 831). Анализ литературы показал, что, иачиная с работ Эллиса (Ellis, 1755) и Палласа (Pallas, 1766), в более чем 230 опубликованных статьях и монографиях содержатся сведения о различных аспектах полового размпожения свыше 350 видов морских гимнолемных мшанок (класс Gymnolaemata). Однако, в той или иной степени, полная информация, но которой можно было бы составить мнение об их репродуктивных циклах, содержится лишь в двух десятках работ, посвященных приблизительно 30 видам. Из состава же самого многочисленного отряда мшанок — Cheilostomata, включающего свыше 1100 родов и 140 семейств, более или менее полно изучено размножение лишь 10 видов, представляющих 10 семейств. Именно па такой фактологической основе создана лучшая нз имеющихся в нашем распоряжении сводок по половому размножению Bryozoa (Reed,.

1991). Но будет ли адекватной картина, если экстраполировать данные о десятке видов на весь крупный таксон? Очевидно, что нет. Как следствие, эволюция полового размножения мшанок в литературе почти не обсуждается, хотя ее роль могла быть решающей в ноявлении эндотрофной личинки и эволюционном триумфе Cheilostomata (Taylor, 1988). Кроме того, мы убеждены, что новые сведения об путях эволюции размножения данной группы животных могут быть полезны для понимания взаимоотношений между мшанками и другими Lophophorata и, в конечном итоге, нролить свет на их положение в системе Metazoa.

Что касается морских беспозвоночных, то здесь внимание многих исследователей было направлено на результат полового размножения, а именно проблематику, касающуюся личиночных типов. Причин тому несколько (Strathmann, 1978а, 1986). Во-первых, многие особенности строения планктотрофных личинок, будучи чрезвычайно консервативными, играют важную роль в эволюционно-морфологических и филогенетических построениях (Schneider, 1869- Hatschek, 1878- Остроумов, 1886- Garstang, 1951; Nielsen, 1971, 1977, 1995, 1998, 2001; Jagersten, 1972; Zimmer, 1973; Farmer, 1977; Иваяова-Казас, 19S6, 1995; Wray, 1995aHall, Wake, 1999; Hickman, 1999; Williamson, 2001; Малахов, 2004 и др.).

Во-вторых, ярко выраженные различия в характере расселения планктотрофных и лецитотрофных личинок лежат в основе зоогеографических нссследованнй и изучения генетического обмена между популяциями (Mileikovsky, 1971; Sheltema, 1971; Jablonski, 1986; Strathmann, 1986; Касьянов, 1989; Poulin, Feral, 1994,1996 и др.).

В-третьих, переход от плаиктотрофии к лецитотрофии, неоднократно осуществлявшийся в истории различных групп, позволяет моделировать эволюцию адаптивных стратегий, нроводить их сравнительный анализ и реконструировать эволюцию жизненных циклов (Vance, 1973; Smith, Fretweil, 1974; Strathmann, 1977, 1985, 1993; Christiansen, Fenchel, 1979; Касьянов, 1989; Hall, Wake, 1999; Pechenik, 1999; Hickman, 1999 и др.).

В-четвертых, наличие различных типов личинок в пределах одних и тех же таксонов дает возможность изучать молекулярные основы эволюции новых личиночных типов, а также эмбриологические и морфологические перестройки, сопровождающие этот процесс (Strathmann, 1978аSinervo, McEdward, 1988; Byrne, Barker, 1991; Wray, Raff, 1991; Wray, 1995bByrne, 1995; Byrne, Cerra, 1996; и др.).

В то же время анализ литературы показывает, что основное внимание исследователей обращено ие на причины, а на следствия перехода к новому личиночному типу, а именно — выгодность или невыгодность сохранения исходного типа личинки в изменившихся условиях среды (McEdward, 1995). Тот факт, что эволюция новых личиночных типов тесным образом связана с изменениями репродукции материнского организма, который также подвергается внешним воздействиям, часто игнорируется.

В качестве альтернативы предлагается использование комплексного подхода, при котором базовые составляющие полового размножения — гаметогеиеза, оплодотворения и вынашивания — исследовались в их совокупности и эволюционной динамике. Это позволило бы представить рассматриваемый феномен в виде целостной последовательности процессов (репродуктивной стратегии), реализующейся в том или ином личиночном типе. Особенно перспективными в этом отношении являются группы, которые включают в себя виды с разными репродуктивными стратегиями, и имеют репродуктивные признаки, сохраняющиеся в ископаемом состоянии. Это дает возможность реконструировать этапы эволюции полового размножения на основе сравнительного анализа этих стратегий н использовать полученные данные для воссоздания эволюционной истории и филогении этих групп.

Важно отметить, что анализ филогенетического родства групп, проведенный на основе комплексного сравнения различных структур, вовлеченных в размножение, чуток к наличию параллелизмов н проявлений конвергентной эволюции, поскольку гипотезы о родственности независимо тестируются по разным параметрам.

Данный подход кажется весьма многообещающим. Например, в последнее время были предприняты успешные попытки использования дапных о распространении планктотрофии, лецитотрофии и заботы о потомстве при реконструкции эволюции и филогепии иглокожих, в частности, морских ежей (Wray, 1996; Smith, 1997; Jeffery, 1997 и др.). Благодаря богатой палеонтологической летописи, такой анализ включал как современные, так и ископаемые формы, и оказалсл весьма продуктивным, поскольку подтвердил существовавшие филогенетические схемы, построенные на основании морфологических (скелетных) признаков.

Идеальной моделью для такого рода исследований являются мшанки отряда Cheilostomata (Bryozoa: Gymnolaemata), характеризующиеся несколькими репродуктивными стратегиями, разпыми личиночными типами, а также богатой палеонтологической летописью.

Большинство зоологов традиционно относит тип Bryozoa к надтипу щупальцевых (Tentaculata) (Hatschek, 1888- Иванова-Казас, 1977, 1995; Хадорн, Венер, 1989) или лофофоровых (Lophophorata) (Hyman, 1959; Emig, 1982; Willmer, 1990; Малахов, 2004), куда также включаются типы Phoronida и Brachiopoda. Положение этой группы в системе Metazoa до сих нор остается крайне спорным (Willmer, 1990; Nielsen, 2001; Ruppert et al., 2004; Valentine, 2004). На основании молекулярных данных (исследования ДНК, кодирующей i 8s рРНК, и НОХ-генов) Lophophorata включаются в состав группы Lo-photrochozoa, которая относится к Piotostomia (Halanych et al., 1995; Mackey et al., 1996; Passamaneck, Halanych, 2004). К первичноротым их относят н на основании морфологического анализа (Беклемишев, 1964; Remane et al., 1989; Хадорн, Венер, 1989; Малахов, 2004), Напротив, другая часть морфологов относит группу щунальцевых, целиком или частично, к Deuterostomia (Zimmer, 1973; Ruppert, Barnes, 1994; Nielsen, 2001), иногда в составе Lophodeuterostomia (Ruppert et al., 2004). Кстати, многие зоологи указывают на то, что щупальцевые сочетают в себе признаки первичноротых и вторичноротых (Zimmer, 1973; Иванов, 1976; Willmer, 1990; Ruppert, Barnes, 1994; d’Hondt, 1997 и др.). В результате, до самого последнего времени мшанок, в составе надтипа TentaciUata (Lophophorata), помещали где-то у основания эволюционной развилки между Рго-tostomia и Deuterostomia, сближая щупальцевых (вместе или порознь) то с первыми, то со вторыми, или рассматривая их в качестве промежуточной (Догель, 1981; Salvini-Plawen, 1982) илн отдельной (Иутап, 1959; Willmer, 1990) грунпы. Андерсон уточняет это весьма туманное положение в системе, говоря, что щупальцевые (судя по молекулярным данным) по происхождению нервичноротые, которые нриобрелн морфологические и эмбриологические признаки вторичноротых в результате конвергентной эволюции (Anderson, 2001),.

Аналогичные проблемы существуют и при определении ближайших родственников Bryozoa, Как правило, мшанок сближают с форонидами, рассматривая их в качестве сестринских групп, возникших от протофоронид, илн лее выводя Bryozoa из Phoronida (Hyman, 1959; Farmer et al., 1973; Farmer, 1977; Ruppert et al., 2004). Эмиг (Emig, 1982) считает брахиопод и мшанок в качестве тупиковых боковых ветвей ствола, эволюция которого привела к появлению форонид, по его мнению — самых продвинутых из щупальцевых. В то же время Нильсен (Nielsen, 1995, 2001, 2002) объединяет мшанок и Kamptozoa в надтип Bryozoa, включая их в состав первичноротых, тогда как типы Phoronida и Brachiopoda относит ко вторичноротым. Брахиоподы рассматривались в качестве отдельной от мшанок и форонид группы Беклемишевым (1964) и Донтом (d'Hondt, 1986). В свою очередь, весьма неоднозначными являются интерпретации молекулярных данных. Исследования 18s рРНК указывают иа обособленность мшаиок от остальных щупальцевых (Halanych et al., 1995; Mackey et al., 1996; Cohen, 2000). Более того, молекулярные данные (Halanych et al., 1995; Mackey et al, 1996) свидетельствуют о базальном положении мшанок по отношению к другим щупальцевым, что не соответствует палеонтологическим данным (но не противоречит гипотетической возможности) (Conway Morris et al., 1996; Halanych, 1996).

Консенсус отсутствует и в отношении последовательности возникновения и филогенетических связей в пределах типа Bryozoa (Cheetham, Cook, 1983). В соответствии с одной из гипотез стволовой группой является класс Phylactolaemata (ныне обитающий только в пресных водах), как сохранивший наибольшую морфологическую близость к фороиидам. От фнлактолемат производится класс Gymnolaemata, а от гимнолематкласс Stenolaemata (Jebram, 1973а, 1986). Борг (Borg, 1926) предположил, что все три класса мшанок представляют независимые эволюционные линии, возникшие от общей предковой группы «Probryozoa» (см. также Hyman, 1959). Третий сценарий демонстрирует гипотетическую возможность того, что морские и пресноводные мшанки являются сестринскими группами, независимо возникшими от форонид или форонидообразного предка, а стеюлематы происходят от гимнолемат (Mundy et al., 1981; Cheetham, Cook, 1983; Todd, 2000; см, также Larwood, Taylor, 1979; Taylor, Ernst, 2004). Очевидно, что настоятельно необходимы дополнительные исследования, чтобы продвинуться в решении перечисленных выше вопросов.

Количество описанных современных мшанок, по последним подсчетам, оценивается приблизительно в 6000 видов, ископаемых — свыше. 24 000 видов (Taylor, Ernst, 2004), Тем не менее, эти цифры рассматриваются лишь как одна треть от истинного многообразия группы (П. Тэйлор, персональное сообщение, 2005).

Bryozoa — преимущественно морские эпибиопты-актнвные фильтраторы, питающиеся фитопланктоном и освоившие большое количество самых разнообразных биотопов до глубин свыше 8000 м (Ryland, 1982; Boardman et al., 1983; McKinney, Jackson, 1989). Все они являются колониальными организмами с размерами зооидов менее 1 мм. Жизненный цикл Bryozoa включает формирование гамет в гермафродитиой колонии, внутреннее осеменение, развитие планктотрофной или лецитотрофной (в последнем случае, вынашиваемой) плавающей личинки, которая по достижении компетенции, оседает на субстрат и, пройдя через метаморфоз, трансформируется в зооид-основатель (анцеструлу). В результате не доведенного до конца почкования анцеструлы формируется колония, которая по созревании приступает к гаметогенезу.

Мшанки известны в морских отложениях, начиная с нижнего ордовика (Taylor, Curry, 1985; Ни, Spjeldnaes, 1991). Тем не менее, Тодд (Todd, 2000) представил данные, свидетельствующие о том, что все известные надсемейства отряда Ctenostomata, считающегося самой древней группой мшанок, уже существовали в раннем ордовике. Другими словами, возникновение типа Bryozoa пришлось на кембрийский период или даже ранее: Хаймен (Hyman, 1959) предположила, что мшанки возникли в докембрии.

Отряд Ctenostomata (класс Gymnolaemata) — дошедшая до наших дней древнейшая группа, лишенная минерализованного скелета, и рассматриваемая в качестве пред-ковой для всех остальных групп морских мшанок (Bassler, 1953; Jebram, 1973; Banta, 1975; Larwood, Taylor, 1979). В ордовике от ктеностомат возникли стенолематы (класс Stenolaemata) с обызвествленными зооидами. Бурная эволюция последних выразилась в появлении пяти отрядов — Trepostomata, Cystoporata, Cryptostomata, Fenestrata и Cyclo-stomata — достигших высокого таксономического разнообразия, и игравших важную роль в дониых сообществах палеозойских морей (Taylor, Ernst, 2004). Одной из составляющих эволюционного успеха стеиолемных мшанок, по-видимому, явилось приобретение ими заботы о потомстве. Предположение о существовании вынашивания у Trepostomata высказано Дунаевой (Dunaeva, 1968), у Cystoporata — Баттлер (Buttler, 1990). Выводковые камеры, обнаруженные у представителей отряда Fenestrata, рассматриваются в качестве важного систематического признака (Stratton, 1975, 1981; Southwood, 1985; Bancroft, 1986; Морозова, 2001).

Палеозойские отряды Stenolaemata — Trepostomata, Cystoporata, Cryptostomata и Cyclostomata — с потерями пережив глобальное пермско-триасовое вымирание, перешли в мезозой, однако, за исключением Cyclostomata, вымерли уже в конце триаса. С этого времени начинает увеличиваться разнообразие остававшихся до сих пор в тени циклостомных мшанок, которые пережили расцвет во второй половине мелового периода. Во время позднемелового вымпрания число циклостомат резко уменьшилось, тем не менее, мшанки, относящиеся к этому отряду, представлены и в современных дойных биоценозах (Taylor, Larwood, 1988, 1990; Boardman et al., 1983, McKinney, Jackson, 1989). Как и в случае с палеозойскими стенолематами, вынашивание рассматривается в качестве важнейшей составляющей прогресса и выживания Cyclostomata, выводковые камеры (гонозооиды) у которых известны, начиная с позднего триаса (Taylor, Michalik, 1991; Lidgard et al., 1993). Как у ископаемых, так и у современных мшанок элементы строения гонозооидов играют важную роль в систематике циклостомат (Borg, 1926; Brood, 1972; McKinney, 1987; Вискова, 1992; Островский, 1991, 1995, 1997; Os-trovsky, 1997,1998а, 1998с, 2004).

В поздней юре от ктеностомных мшанок возникли первые представители гим-нолемного отряда Cheilostomata ((Pohowsky 1973; Taylor, 1981, 1986а, 1990, 1994), который, начиная с пачала позднего мела перешел в фазу бурной диверсификации, быстро стал доминирующей группой мшанок, и остается таковой др пастоящего времепи см. ниже). Следует отметить, что Йебрам (Jebram, 1992) считал хейлостомат полифи-летической группой, тогда как Тодд (Todd, 2000) обосновал ее монофилию.

Отряд Cheilostomata — одна из самых разнообразных и самых многочисленных групп морских колониальных эпибионтов. Они составляют около 95% от всего разнообразия современных Bryozoa, будучи представленными 140 семействами и более 1000 родами (Gordon, 2002). Более того, в бореальиых и полярных водах Cheilostomata являются одними из самых массовых морских обрастателей: например, в Антарктиде, они могут покрывать до 90% всех скальных поверхностей, достигая обилия в 5000 колопий на квадратный метр, и по биомассе уступая лишь губкам и асцидиям (Ryland, 1982; Hay ward, 1995; Barnes, Brockington, 2003). Освоив все возможное разнообразие твердых и мягких, подвижных и неподвижных субстратов, хейлостомиые мшанки играют чрезвычайно важную роль в биоцепозах, формируя обширный убежищный комплекс, а также являясь субстратом для оседания и питания мпогих других организмов (Ryland, 1970; 1976; Hayward, Ryland, 1998, 1999; McKinney, Jackson, 1989).

Эволюционный успех отряда Cheilostomata объясняется высочайшей морфологической и физиологической пластичностью и широчайшим спектром адаптивных возможностей, реализовавшихся в крайне разнообразных формах роста колоний, высоком многообразии морфологии и функционирования зооидов, хорошо развитом полиморфизме, на основе которого, например, в группе лунулитиформных мшанок появились свободноживущие подвижные колонии, а также существовании пескольких репродук-тивпых стратегий (Нугаап, 1959; Boardman et al., 1983; McKinney, Jackson, 1989; Reed, 1991; Вискова, 1992; Taylor, 1999),.

Следствием того, что мшанки, как и многие другие эпибиоиты, характеризуются ярко выраженной способностью к регенерации (Levinsen, 1907; Winston, 1983; Os-trovsky, 1997), является тот факт, что для них характерен как половой, так и бесполый способы размножения. Причем в некоторых случаях, бесполое размножение путем фрагментации доминирует над половым размножением, что часто зависит от формы роста колонии: например, численпость популяций некоторых мшанок с древовидными колониями наполовину или преимущественно увеличивается за счет фрагментации (Winston, 1983; Thomsen, HSkansson, 1995; Cheetham et al., 2001). Среди свободножи-вущих видов встречаются как те, что размножаются, в основном, за счет фрагментации, так и те, что используют, главным образом, половое размножение. Среди инкрустирующих форм известны примеры, когда используемые ими способы размножения меняются в зависимости от изменения внешних условий. Причем, в популяциях, размпо жающихся преимущественно бесполым способом, количество фертильиых зооидов в ко te rm ov ann spl.

Рис. 1. Схема строения зооида Neocheilostomata. Сокращения: а, анусann, аннулюс норовой камерыbw, базальная стенкаeg, ганглийср, коммуникационная пораdiv, мускул-депрессор ооэциального пузырькаdz, дистальный зооиде, эмбрионесо, эктоо-эцийепо, эитооэцийf, фуиикулярный тяжfin, фронтальная мембранаfv, фронтальная стенкаgyc, гимноцистаiv, внутренний пузырекmsc, мезоцельmtc, метацельос, овицеллаосо, мышца оиеркулюмаое, ооэцийор, оперкулюмov, аварийph, глоткарш, париетальные мышцыre, ректумriv, мускул-ретрактор ооэциального пузырькагт, мускул-ретрактор полипидаsnp, целомопораspl, поровая пластинка в боковой стенкеst, желудокt, щупальцаte, семенникtw, поперечная стенка (из Ryland. 1970: сообщение цежшической полости ооэция с висцеральным целомом маиёринского зоо-ида отсутствует). лониях значительно ниже, нежели в популяциях, в которых доминирует половое размножение (Thomsen, Hakansson, 1995). Так или иначе, но половое размножение является обязательной составляющей жизненного цикла мшанок, а для большинства из нихединственно возможным способом воспроизведения.

Питающийся зооид (аугозооид) Cheilostomata (Рис. 1) представляет собой органический модуль, состоящий из цистида (вместилища внутренних органов) и полипида (втяжной щупальцевой кроны с петлевидным кишечником и обслуживающей их мускулатуры). Цистид имеет форму мешочка или коробочки, чьи стенки образованы из обьовествленной кутикулы, подстилаемой эпидермальным и перитонеальным клеточ.

Рис. 2. Продольный срез через материнский и дистальный аутозооиды Porella minuta с расправленным лофофором и эмбрионом в овицелле. Сокращения: as. аскусav, авику-лярийdz, дистальный зооиде, эмбрионfr, фронтальный щитg, кишечникmz, материнский зооидое, ооэциумор. оперкулгомOV, оварийt, щупальцаtw. поперечная стенка. Размерная шкала: 50 цт. ными слоями. У части хейлостомат фронтальная стенка необьпвествлена. Сокращение париетальных мышц приводит к ее прогибанию и увеличению давления полостной жидкости, что, в свою очередь, ведет к высовыванию венчика щупалец с ротовым отверстием в центре. Во многих случаях фронтальная стенка обызвествляется, а в качестве гидростатического аппарата выступает специальный компенсаторный мешок (аскус). Втягивание полипида осуществляется благодаря двум мускулам-ретракторам, а закрывается отверстие зооида при помощи хитинизированной складки (оперкулюма). ЕдинственныЙ ганглий расположен рядом с глоткой. Вторичная полость тела представлена двумя отделами: туловищным и лофофоральным (кольцевым окологлоточным каналом и целомами щупалец). Перитонеум стенки тела связан с кишечником посредством фу-никулярных тяжей, рассматриваемых в качестве гомологов кровеносных сосудов (Carle, Ruppert, 1983). Соседние зооиды сообщаются посредством пор, закрытых специализированными поровыми клеточными комплексами. С ними ассоциированы фуни-кулярные тяжн. Полипиды регулярно проходят через циклы дегенерации/регенерации.

Колонии являются гермафродитными образованиями, состоящими из стерильных и гонохорических и/или гермафродитных зооидов. Гонады локализуются на внутренней поверхности стенок цнстида, будучи связанными с фуникулярными тяжами, или на самих тяжах. Осеменение внутреннее. Спермин выводятся во внешнюю среду через терминальные поры щуналец, осемененные ооциты — через интертентакуляриый орган или супраневральную целомопору. У большинства вынашивающих форм эмбрионы развиваются в специализированных выводковых камерах — овицеллах (Reed, 1991; Mukai et al., 1997).

В литературе у мшаиок отряда Cheilostomata описаны три физиологических репродуктивных категории (Dyrynda, Ryland, 1982) или способа (паттерна) репродукции (Woollacott, Zimmer, 1975; Reed, 1991), различающиеся по количеству и качеству формируемых ооцитов, отсутствию или наличию вынашивания, присутствию экстраэмбрионального питания и типа личинки (см. ниже). После более или менее продолжительного периода плавания, достигшая компетенции личинка — планктотрофная или лецитотрофная — подыскивает место для оседания, фиксируется иа субстрате и претерпевает катастрофический некротический метаморфоз, В результате формируется зооид-основатель (анцеструла) (Рис. 26С) или группа зооидов (анцестральный комплекс), от которых начинается почкование дочерних поколений зооидов.

Хейлостомиых мшанок подразделяют иа две группы. Появившийся первым на-рафи лети чес кий подотряд Malacostega Levinsen, 1902 представлен невынашивающими формами с примитивной зооидальной морфологией и планктотрофной личинкой. Считающаяся монофилетической группа «Neocheilostomata» (бывший подотряд Neo-cheilostomatina d’Hondt, 1985) не имеет формального статуса, и является широко используемым термином для обозначения подавляющего большинства вынашивающих хейлостомат (кроме подотрядов Inovicellata и Scrupariina), Для них характерно наличие лецитотрофиых личинок, которые вынашиваются в выводковых камерах (овицеллах) (Рис. 1, 2). Malacostega рассматриваются в качестве предков Neocheilostomata (Taylor, 1988). и.

Первые находки ископаемых хейлостомных мшанок известны из верхней юры (Taylor, 1994). В нижнемеловом периоде данная группа характеризовалась низким таксономическим разнообразием, будучи представленной всего двумя семействами из состава подотряда Malacostega — Electridae и Wawaliidae (Taylor, 2000). Однако, начиная со среднего мела, Cheilostomata перешли в фазу быстрой диверсификации (Taylor, 1988), которая, перемежаясь с вымираниями и с постепенным снижением темпов, продолжалась около 90 миллионов лет (Voigt, 1985; Taylor, Larwood, 1988; Lidgard et al., 1993; Macleod et al. 1997; McKinney et al., 1998; Sepkoski et al., 2000; Taylor, 2000).

Первые свидетельства вынашивания личинок у Cheilostomata — выводковые камеры, известны из верхнего альба (Cheetham, 1954, 1975; Cheetham et al. 2006). Другими словами, овицеллы у хейлостомат появились лишь немного раньше того момента, как началась упомянутая фаза диверсификации. Основываясь на этом факте, Тэйлор (Taylor, 1988) предположил, что появление выводковых камер указывает на приобретение в данной группе лецитотрофиых личинок, Последнее событие, на его взгляд, могло увеличить темпы видообразования и инициировать мощную радиацию в пределах отряда. В соответствии с рассматриваемой гипотезой, переход к лецитотрофии резко уменьшил продолжительность расселительнон фазы, и, таким образом, привел к изоляции удаленных популяций друг от друга. Именно нарушение генетического обмена между популяциями расматрнвается как непосредственная причина видообразования (аллопатрическая и парапатрическая модели) (Jablonski, Lutz, 1983; Jablonski, 1983; Poulin, Feral, 1994; обсуждается в Havenhand, 1995), Современные данные соответствуют этой модели: виды с эндотрофной личинкой характеризуются значительно большей генетической гетерогенностью, нежели виды с плагистотрофной личинкой — цифонау-том (Goldson et al., 2001).

Но, как подчеркивалось выше, появление нового личиночного типа должно быть тесным образом связано с изменениями репродукции материнского организма, а именно — изменением оогенеза, что предполагает возникновение новой репродуктивной стратегии. Кроме того, для всех без исключения вынашивающих Bryozoa характерна лецитотрофная личинка. Не означает ли это, что переход к новому личиночному типу у хейлостомат был каким-то образом связан с приобретением вынашивания?

Исходя из этого, мы формулируем цель исследования: на основе сравнительного анализа репродуктивных стратегий реконструировать основные этапы и выявить тенденции в эволюции нолового размножения отряда Cheilostomata, н использовать полученные данные для воссоздания эволюционной истории и филогении этой группы морских мшанок.

Основными задачами являются изучение оогенеза, осеменения н вынашивания, и обеспечивающих их органов и структур у представителей различных групп Cheilostomata.

Факты, полученные в ходе исследования, свидетельствуют о том, что в основе эволюционного успеха Cheilostomata могут лежать изменения полового размножениявозникновение новых репродуктивных стратегий и приобретение заботы о потомствепроисходившие на фоне крайне благоприятных сочетаний внешних абиотических и биотических факторов. Поэтому в качестве защищаемых выдвигаются следующие положения:

— в пределах отряда Cheilostomata лецитотрофия и забота о потомстве в форме вынашивания возникали неоднократно и независимо в разных группах;

— переходы к лецитотрофии были связаны с изменением характера оогенеза, обусловленным внешним фактором;

— вынашивание возникало каждый раз, когда возникала лецитотрофия;

— выводковые камеры в разных группах возникали на основе модификации шипов, кост, кенозооидов или из мембраны оплодотворения;

— в пределах отряда осуществился переход от внутрицеломического к раннему интраовариальному осеменению;

— плацентарное вынашивание в пределах отряда Cheilostomata возникало неоднократно.

Гинотеза Тэйлора (Taylor, 1988) в настоящее время является единственным адекватно обоснованным предположением, непротиворечиво объясняющим обсуждаемый феномен. Соглашаясь с мнением ее автора, Гордон и Фогт (Gordon, Voigt, 1996), тем не менее, задают вопрос: могла ли, однажды возникнув, лецитотрофия поддерживать высокие темпы видообразования в течение столь длительного периода? Данные авторы выдвинули собственную гипотезу, в соответствии с которой, прогрессивная эволюция хейлостомиых мшанок обуславливалась появлением новых типов (защитных) фронтальных щитов. Таким образом, приобретение вынашивания и лецитотрофиых личинок рассматривается как триггер радиации, в дальнейшем поддерживаемой за счет эволюции скелетных структур. Яблонски с соавторами (Jablonski et al., 1997) также считает, что гипотезе Тэйлора противоречит тот факт, что циклостомиые мшанки (как правило, сосуществующие с Cheilostomata), приобретя гонозооиды в верхнем триасе (Taylor, Michalik, 1991), в дальнейшем претерпели лишь довольно умеренную диверсификацию (см. также Taylor, Larwood, 1990; Lidgard et al., 1993). Упомянутые авторы подчеркивают, что имеющихся в нашем распоряжении данных недостаточно, чтобы делать какиелибо окончательные выводы. Тем не менее, приобретение эндотрофной личинки и заботы о потомстве, несомненно сыграло важнейшую роль в эволюции отряда Cheilostomata.

Забота о потомстве является широко распространенным феноменом. В частности, у беспозвоночных известны различные варианты, как наружного (Anthozoa, Hydro-zoa, Polychaeta, Gastropoda, Crustacea, Echinodermata, Phoronida, Pterobranchia, Pogono-phora), так и внутреннего вынашивания (представители большинства известных типов) (Adiyodi, Adiyodi, 1989, 1990; Levin, Bridges, 1995; Ересковский, Островский, 2006). Мшанки не являются исключением. Более того, нодавляющее большинство представителей этого типа вынашивают потомство, причем в пределах типа описано как наружное, так и различные формы внутреннего вынашивания. Но почему и как возник феномен вынашивания, и каковы его эволюционные последствия? В ходе данного исследования мы постарались найти ответ на этот и другие вопросы.

Считаю своим приятным долгом выразить самую глубокую признательность моему учителю, заведующему кафедрой зоологии беспозвоночных биолого-почвенного факультета СПбГУ, доценту А. А. Добровольскому, всячески поощрявшему исследования мшанок на нашей кафедре. Мои зоологические и педагогические интересы во многом сформировались под влиянием его блестящих лекций, проведенных вместе полевых студенческих практик и бесед с ним. Я также хочу выразить свою благодарность научному сотруднику Зоологического института РАН к.б.н. А. Ф. Пушкину, благодаря которому я начал заниматься мшанками, участвовал в антарктической экспедиции и приобрел знания и навыки в различных областях биологии и экспедиционной жизни. В течение всей моей работы я постоянно чувствовал большую поддержку и интерес к моим исследованиям со стороны профессора Палеонтологического института РАН, д.б.н, JI. A, Висковой, у которой я учился и продолжаю учиться. Многое во мие было заложено моим первым научным руководителем, профессором Волгоградского государственного педагогического института, д.б.н. Г. С. Марковым. Еще одним своим учителем я считаю замечательного американского зоолога К. Рида, чьи статьи и книги стали для меня настольными.

Особую признательность я хотел бы выразить всем коллегам, которые помогли мне получить необходимый для работы материал: к.б.н. Н. Н. Шунатовой, к.б.н, А. В. Грищанкову и д.б.н. С. И. Фокину (СПбГУ), к.б.н. И. С. Смирнову и д.б.н. Б. И. Сиренко (ЗИН РАН), д-рам Ф. Боку (Деэкии Университет, Мельбурн), Ж.-Ж. Эрмелену (Морская станция Центра океанологии, Марсель), профессору Р. Хьюзу (Университет Уэльса, Бэнгор) и К. Уоссон (США).

Я также крайне признателен д-ру К. Билле Хансен (Зоологический музей Университета Коненгагена), и к.б.н. А. В. Грищенко (Университет Саппоро) за помощь в определении материала, Т. Шетту, В. Лунд Хансен, Г. Броваду (Зоологический музей Университета Копенгагена), У. Шульдт (Палеонтологический институт Университета г. Киль), д-ру Ш. Пффайферу (Биологический центр Университета г. Киль), а также Р, Гольду (Палеонтологический институт Университета Вены) за техническую помощь в подготовке материала к микроскопическим исследованиям и фотоработах. Огромную помощь в поисках литературы мне оказали д-р М. Петерсен, миссис X. Еснерсен (Зоологический музей Университета Копенгагена), и д-р М. Спенсер-Джонс (Музей естественной истории, Лондон). Я также очень благодарен доценту кафедры эмбриологии бнолого-почвенного факультета СПбГУ, д.б.н. А. В. Ересковскому за помощь и конструктивную критику.

Осуществление исследования было бы невозможно без помощи моих иностранных коллег, профессоров К. Нильсена (Зоологический музей Университета Копенгагена), П, Шэфер (Палеонтологический институт Университета г. Кнль), Н, Вавра (Палеонтологический институт Университета Вены), и д-ров П. Тэйлора (Музей естественной истории, Лондона) и Д. Гордона (Новозеландский институт изучения океана и атмосферы, Веллингтон), с которыми я осуществлял совместные исследовательские проекты и неоднократно обсуждал практические и теоретические аспекты моей работы. Финансовая поддержка была оказана Министерством образования Российской Федерации, мэрией г. Санкт-Петербурга, администрацией Европейского сообщества (SYS-Resource Grant), Департаментом коммерции США (SABIT-Program), а также фондами Отто Кии-ие (ФРГ), Александра фон Гумбольдта (ФРГ), Лизы Мейтнер (Австрия), и Датским Национальным Советом по науке.

Я очень благодарен заведующему кафедрой зоологии беспозвоночных биолого-почвениого факультета СПбГУ, нрофессору А. И. Грановичу за те благоприятные условия, которые он создал для меня в период нодготовки диссертации, полезные дискуссии и большую моральную ноддержку. В течение всей работы над диссертацией я постоянно чувствовал дружеское расположение всего коллектива кафедры зоологии беспозвоночных — всем им я крайне признателен. Я также искренне благодарю моих дипломницу Е. Лобастову и аспирантку О. Котенко за техническую помощь в подготовке рукописи, и к.т.н. А. В. Степанюку за географические справки.

И, конечно же, я выражаю самую нежную признательность моей жене Татьяне и моим детям, Ксении и Никите, за их любовь, номощь и нескончаемое терпение.

выводы.

1) В пределах отряда Cheilostomata лецитотрофия и забота о потомстве в форме вынашивания возникали неоднократно.

2) Переходы к лецитотрофии могли быть связаны с изменением характера оогенеза, обусловленным внешним фактором — предноложительно, повышением количества пищи (фитопланктона).

3) Вынашивание возникало каждый раз, когда возникала лецитотрофия.

4) Выводковые камеры в разных группах возникали на основе модификации шипов, кост, кенозооидов или из мембраны оплодотворения.

5) В пределах отряда осуществился переход от внутрнцеломического к раннему интраовариальному осеменению.

6) Плацентарное вынашивание в пределах отряда Cheilostomata возникало неоднократно.

7) Эволюция Cheilostomata сопровождалась прогрессивным повышением интеграции колоний, выразившейся, среди прочего, в приобретении закономерных изменений половой структуры колоний, синхронном созревании и вымете гамет, половом зооидальном полиморфизме и возникновении вынашивающих морфо-функциональных модулей (в том числе, овицелл).

Заключение

.

Важнейшей составляющей эволюционного успеха Cheilostomata явилось приобретение новых репродуктивных стратегий и, как следствие, лецитотрофиой личинки. Основой перехода от планктотрофии к лецитотрофии (от первой ко второй репродуктивной стратегии) явилось изменение характера оогенеза, выразившееся в увеличении размеров ооцитов за счет аккумуляции в них большего количества запасных веществ. Другими следствиями этого нерехода стали также постепенное уменьшение числа яиц, формируемых зооидом, нереход к последовательному созреванию жеиских половых клеток в оварии, изменение структуры яичннка, и сокращение продолжительности развития личинки.

В пределах отряда лецитотрофия и забота о потомстве возникали неоднократно в следующих семействах: Aeteidae, Scrupariidae, Calloporidae, Tendridae, Thalamoporellidae и Alysidiidae, а также у 'Carbasea'' indivisa, и, нредположительно, у Belluloporidae. Вынашивание появлялось каждый раз, когда возникала лецитотрофия, компенсируя сокращение числа потомков. Впоследствии в некоторых группах независимо возникло плацентарное питапие, в свою очередь, повлекшее за собой изменение оогенеза: на основе второй репродуктивной стратегии возникла четвертая, а на основе четвертой — третья. Переходы к лецитотрофии, а также приобретение плаценты были обусловлены внешним факторомпредположительно, повышением количества пищи (фитопланктона),.

В пределах отряда осуществился переход от внутрицеломического к раннему ин-траовариальному осеменению. Впоследствии интраовариальное осеменение стало триггером начала вителлогенеза. Приобретение клеток-нянек могло быть следствием перехода к раннему осеменению, вызвавшему нарушение цитокинеза вторичного оогония.

Выводковые камеры у Cheilostomata возникали неоднократно на основе модификации шипов, кеиозооидов илн из мембраны оплодотворения. На этом основании группа Neocheilostomata признана полифилетической. Ооэции хейлостомных мшаиок, в подавляющем большинстве случаев, являются выростами стенки тела, а не гетерозооидами. Эволюция овицелл со слитными ооэциями шла за счет сокращения числа шипов и их уплощения, приобретения проксимально вогнутого расположения оснований шипов, утраты 9 членистости и слияния шипов. Дальнейшая модификация овицелл была тесным образом связана с эволюцией сложных фронтальных щитов. Последовательность эволюции вариантов строения ооэция была следующей. Базовым вариантом является вариант «Callopora», на основе которого возникли варианты «Micropora» и «LepraliellaНа основе варианта «Micropora» возникли эндотойхальные овицеллы (вариант «Cellaria»). Вариант «Escharella» возник за счет изменения варианта «Lepraliella», а «Microporella» — на основе варианта «Fenestrulina malusif. Реконструкция этапов эволюции овицелл подтвердила по-лнфилетнческую природу инфраотряда Lepraliomorpha.

Основными тенденциями в эволюции вынашивающих структур Cheilostomata были (1) интеграция зооидов, образующих овицеллу, (2) редукция обызвествления эктооэция, (3) редукция дистального овицеллонесущего зооида, (4) ногружение выводковой нолости, редукция ооэция и, как следствие, возникновение внутренних выводковых сумок, (5) нз-Ш менение способа закрывания отверстия овицеллы, (6) возникновение пернстомиальных овицелл, (7) смещение основания ооэция в нроксимальном направлении и уменьшение его (основания) размеров.

Эволюция Cheilostomata сопровождалась прогрессивным новышением интеграции колоний, что следует рассматривать, как одни из важнейших факторов их успеха в донных биоценозах. Проявлениями интеграции являются закономерные изменения половой структуры колоний мшанок, а также синхронное созревание и вымет гамет, наличие полового зооидального полиморфизма и вынашивающих морфо-функциональных модулей (в том числе, овицелл). Приобретение половых полиморф и различных вариантов ноловой структуры колонии осуществлялось пеоднократно в различных группах хейлостомат.